于1964年开馆，设3个陈列室，专门展出明治初年法隆寺向宫廷献纳的各种宝物，由于藏品极其珍贵，只限每周四开放。

“东洋馆”

是1968年开放的新馆，设10个陈列室，分综合陈列、埃及艺术、西亚、东南亚艺术、中国艺术、朝鲜艺术和西域艺术等部门，展出日本以外的东方各国各地区的艺术品和考古遗物。

其中，主要展出的是中国艺术品，占5个陈列室，展品有史前的石器和彩陶，商周的青铜器，汉代的陶器和画像石，魏晋南北朝的佛像，唐代的金银器和三彩，宋、元、明、清的瓷器和书画等，有些文物已被列为“国宝”、“重要文化财”级文物。露天陈列有迁移来的黑门、校仓等建筑，还有石棺、石像、石兽、石柱等。日本最大的博物馆。馆内的9万多件藏品中，包括有上万件中国文物，上自新石器时代的良渚文化玉器、唐宋元瓷器，下迄清代的瓷器字画，可谓无所不包。马远的《洞山渡水图》《寒江独钓图》，梁楷的《雪景山水图》《李白行吟图》《六祖截竹图》、李迪的《红白芙蓉图》等等都是旷世名作。此外，日本各地上千座博物馆收藏有中国文物，珍品也是数不胜数，数量估计在数十万件。

博物馆的主体建筑由象征日本历史的建筑物构成，历来被称之为“美术馆建筑与博物馆建筑的博物馆“。

主馆中分类展出了日本美术品、出土文物、工艺品。东洋馆中陈列着亚洲、埃及等地的美术品和考古文物。另外法隆寺宝物馆中收藏有7至8世纪奈良法隆寺中的宝物约300件。

馆内时常举办以某一专题为中心的“专题展览“以及跨学科的展览。

该馆设总务部、学艺部和资料部开展管理、科学研究、教育普及工作。除馆内研究人员外，还聘请大学教授担任客座研究员，深入开展藏品的研究，出版有《东京国立博物馆美术志》月刊。该馆每月举办讲演会，内容包括学术讲演，专题展览的纪念讲演会，文物、考古或艺术电影放映会等。此外还制作反映该馆陈列的电影片、馆藏文物幻灯片供学校和社会教育机构利用，并复制发行，以争取更大的社会效益。每年观众约 100万人次。

该馆新建了建筑面积6434平方米的资料馆，1984年开馆。设综合索引室、综合阅览室研究室、讨论室摄影室、书库，为馆内外利用者服务。

另外，法隆寺宝物馆所珍藏古飞鸟时期和白凤时期的古老文物，则极具历史意义和文物价值。

收藏的11万多件文物个个都有着珍贵的历史和艺术价值，但位于这些文物之首的则是日本政府所指定的87件国宝和610件重要文化财产。

这些顶级文物中有一批是来自于中国的，主要包括武周时期的《阿罗憾墓志》、宋元时代的绘画、中国东京国立博物馆藏的中国瓷器的古典（如王勃集）和中国的书法等文物。而仅仅是在宋元时代的绘画中，就有南宋李生的《潇湘卧游图卷》、南宋李迪的《红白芙蓉图》、南宋梁楷的《雪景山水图》和元代因陀罗的《禅机图断简寒山拾得图》4幅作品获得了“日本国宝”的桂冠。